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约翰·霍克斯（John Hawkes）出生于明尼苏达州亚历山大市的约翰·马文·珀金斯（John Marvin Perkins），父亲是帕特里夏·珍妮（奥尔森饰）和农民彼得·约翰·珀金斯（Peter John Perkins）。他有斯堪的纳维亚和不列颠群岛的血统。约翰搬到德克萨斯州奥斯汀，开始了他作为演员和音乐家的职业生涯。他与他人共同创立了Big State Productions剧院公司，并出演了该团体在华盛顿特区肯尼迪中心的原创戏剧《在西部》。他取了艺名“约翰·霍克斯”，因为另一位演员与他同名，约翰·帕金斯。

约翰主演了广受好评的《我和你以及我们认识的每个人》（2005 年），该片获得了广泛的赞誉，并获得了圣丹斯电影节的评审团特别奖，以及戛纳电影节的金摄影机奖。

其他电影包括《狮子门》电影、盖·皮尔斯主演的《滑倒的生活》（1999 年）、与约翰·库萨克和雷·利奥塔合作的心理惊悚片《身份》（2003 年）、杰米·福克斯和科林·法瑞尔主演的《迈阿密风云》（2006 年）、《扮演上帝》（2004 年）、《完美风暴》（2000 年）、《从黄昏到黎明》（1996 年）和《佩里戈城堡》（1997 年）。霍克斯还主演并联合制作了独立电影《巴特尔曼》（2003 年），并因此获得了 2004 年塞多纳电影节的突破表演奖和 2003 年 Deep Ellum 电影节的评审团特别奖。

霍克斯的电视作品包括在广受好评的 HBO 连续剧《戴德伍德》（2004 年）中担任主角，他在剧中扮演“太阳之星”，一个无法无天的小镇上一位充满活力的企业家。

约翰住在洛杉矶，在那里他与他的乐队“King Straggler”一起创作、录制和表演音乐。